代々阿部家が藩主を務めていたが、慶応3年(1867)棚倉藩に国替えとなり、白河は藩主のいない空城となり、幕府
直轄の城であった。幕府の管理下にあったが、戊辰戦争で倒幕派の勢いを背景に新政府側の管理下になった。
慶応4年閏4月２０日(新暦6月10日)新政府の配下であった城は会津藩が襲撃し、占拠される。
閏4月6日土方歳三命で隊長役となった斉藤一以下新選組は会津から出陣する。
閏4月22日、斉藤一が指揮する、新選組が、26日は西郷頼母、横山主税が率いる会津藩の兵士が入城する。
奥羽越列藩同盟を結成し、小峰城は同盟軍の前線基地となる。
新政府軍が進出し、奥州街道の白坂宿を奇襲するが、新選組と同盟軍に撃退され、あえなく撤退、この日に戦死した
新政府軍13人の首級(しゅきゅう)は小峰城大手門に晒される。

5月１日(新暦6月20日)前述の白坂口(稲荷山)、立石山、雷神山が次々に落とされ、新政府軍が雪崩をうって城下に
迫ってくる。城南面を支配した新政府軍は小峰城の攻撃に移り、正午過ぎには城内に突入し、戦いは終わった。
同盟軍のステータスであった小峰城の落城は衝撃的で、その後も何度も奪還のための総攻撃を仕掛けるが失敗、戦禍
は周辺地域へ広がっていく。
3000名の守備兵が700名の攻撃軍に破れたのは諸藩連合の連携の悪さが、命令系統の不統一、火器の性能差による
もので会ったといわれている。白河の攻防戦での両軍の戦死者は1040名を数え、うち会津藩兵は400名で、大半はこの
日の戦いでの犠牲者であった。

戊辰戦争・白川口の戦いでその殆どを消失、落城してしまった。現在の物は平成3年、三重櫓(やぐら)で木造りで忠実に
復元された。三重櫓は本丸の北東部に建つ三層、三階の櫓で、城郭の象徴になっている。
櫓は武器、・食料の貯蔵や防御を目的に造られた建物である。

2011年悪夢の様な3.11の東日本大震災では小峰城の石垣が10箇所にわたって大きく崩落するなど甚大な被害を
受け、無残な姿を晒出している。懸命な修復工事が進められているが、一つ一つ積み上げる昔ながらの工法で積み
なおすために完成修復まで数年かかると言われている。